Alcune novità negli studi sull'origine dei mammiferi

Il passaggio fra i terapsidi cinodonti e i mammiferi è una delle pietre miliari nell’evoluzione dei vertebrati e ci riguarda molto da vicino. É avvenuto prima della fine del Triassico come testimoniano i fossili del genere Morganucodon, un mammaliforme basale. In questi giorni sono usciti praticamente in contemporanea tre lavori su alcune caratteristiche evolutive importanti ma meno evidenti a prima vista, che hanno dato un contributo importante alle conoscenze su questa transizione evidenziando alcuni aspetti per i quali mammiferi e terapsidi differiscono

Filogenesi semplificata dei vertebrati terrestri. Mancano gli anapsidi
(che non hanno finestre temporali) perchè questo clade è oggi parecchio in discussione

I mammiferi si distinguono immediatamente dagli altri vertebrati, in particolare dai rettili, per diverse caratteristiche molto appariscenti. Ad esempio:

• il pelo al posto delle scaglie
• la presenza delle vibrisse
• la lattazione
• femori e omeri in posizione verticale anziché orizzontale
• una andatura al galoppo anziché a zig-zag come i pesci
• una distinzione netta fra vari tipi di denti per forma e funzione

Ci sono poi delle caratteristiche che invece per essere osservate hanno avuto bisogno di studi più approfonditi, come la presenza di una sola finestra temporale per lato nel cranio (rettili e uccelli ne hanno due) ed altre. Tutte queste differenze vengono da molto lontano. Diciamo che i vertebrati terrestri (tetrapodi) si dividono in:

• anfibi
• sinapsidi (tetrapodi con una sola finestra temporale per lato, di cui i mammiferi sono gli unici superstiti)
• diapsidi (che oltre a tante forme estinte includono gli attuali rettili e uccelli)  

Il termine sinapsidi è bene che sostituisca quello di “rettili mammaliani” perché i sinapsidi erano già ben differenziati dai rettili (i diapsidi dell’epoca) fino dal Carbonifero, poco dopo la comparsa dell'uovo amniotico. 

Diciamo che possiamo dividere la storia dei sinapsidi in quattro parti:

1. i primi sinapsidi nel Carbonifero e all’inizio del Permiano (l’era in cui erano rappresentati soprattutto dai pelicosauri)
2. l’affermazione dei terapsidi tra Permiano superiore e Triassico
3. il periodo dell’oblio, fra Giurassico e Cretaceo, al seguito dell’estinzione di massa di fine Triassico, in cui dominano i diapsidi (in particolare gli arcosauri - dinosauri e simili) e in cui si evolvono i primi mammiferi “veri” del Giurassico, eredi di un gruppo di terapsidi, i cinodonti
4. la ripresa del dominio sulla terraferma dopo l’estinzione di massa che ha cancellato la stragrande parte dei diapsidi arcosauri (dinosauri e simili) alla fine del Cretaceo

Gli odierni monotremi, l’ornitorinco e le echidna, rappresentano un gruppo di “quasi – mammiferi” se si intendono come “veri mammiferi” i marsupiali e – soprattutto – i placentati. Naturalmente non è che la mamma terapside abbia dato alla luce il primo mammifero… quindi il passaggio dai primi sinapsidi ai mammiferi propriamente detti è un passaggio complesso che coinvolge praticamente tutto il corpo. 

I pelicosauri: la vela (che non tutti possedevano!)
 è stata interpretata come un primo  sistema
per avviare la termoregolazione

DAI PRIMI TETRAPODI AI MAMMIFERI. I primi tetrapodi (vertebrati con 4 zampe) compaiono nel Devonano superiore, verso la fine del Frasniano, 375 Ma. Si trattava di creature ancora acquatiche, che vivevano in lagune nelle cui acque di ossigeno disciolto ce n’era ben poco: per cui le zampe e il collo facevano molto comodo per districarsi nei bassi fondali e per sporgersi meglio dalle acque per respirare aria (qui ho parlato della respirazione in acque con poco ossigeno). I primi veri animali terricoli li troviamo nel Carbonifero iniziale (Tournasiano) della Scozia (Smithson et al, 2012). Il successivo passaggio da ambienti acquatici o semi-acquatici ad un ambiente decisamente subaereo ha coinciso con la comparsa dell’uovo amniotico da cui nascono adulti in miniatura che non passano più dallo stato larvale e quindi non dipendono più strettamente dall’acqua: i primi amnioti sono vissuti a metà del Viseano (345-328 Ma); Gli amnioti esistevano quindi già 323 milioni di anni, in corrispondenza dell’evento di estinzione di massa piuttosto importante della fine del Serpukhoviano, di cui ho parlato qui), che ha comportato una evidente contrazione della biodiversità (Mc Ghee et al, 2012); la conseguente ripresa occupa tutti gli 8 milioni di anni del Baskhiriano e prioprio al passaggio Baskiriano – Moscoviano, 315 milioni di anni fa, si colloca la divergenza fra diapsidi e sinapsidi, con la comparsa dei sinapsidi più antichi, gli Ophiacodontidae (referenze in Brocklehurst et al 2013).

Tra Devoniano superiore e Carbonifero inferiore vivere non è stato semplice: ci sono stati diversi cicli glaciali e almeno 4 eventi di estinzione di massa importanti: 

• nel Devoniano superiore Devoniano superiore al limite Frasnano – Famenniano
• passaggio Devoniano – Carbonifero
• nel Carbonifero inferiore al passaggio Viseano - Serpukhoviano
• nel Carbonifero inferiore al passaggio Serpukoviano - Bashkiriano

Poi, ancora una volta, c’è una estinzione di massa, il cosiddetto “collasso delle foreste pluviali” del Carbonifero superiore, da cui escono molto bene i sinapsidi che da quel momento e per tutto il Permiano e il Triassico hanno rappresentato il gruppo dominante di vertebrati terrestri; solo tra Giurassico e Cretaceo i diapsidi, con dinosauri ed altri grandi arcosauri, hanno rappresentato il clade dominante ma l’estinzione di fine cretaceo ha restituito ai sinapsidi, rappresentati dai mammiferi, il ruolo di clade dominante fra i vertebrati terrestri

La storia è ovviamente un po' più complessa all’interno dei sinapsidi, dove succedono diverse cose: fino al Permiano inferiore la fauna è dominata dai sinapsidi pelicosauri, insieme a diapsidi Captorhinidae e vari anfibi; dal Permiano medio e superiore inizia il dominio dei terapsidi, i più diretti antenati dei mammiferi, i quali hanno pure ridotto l’importanza di altri cladi che si spartivano i principali ruoli insieme ai pelicosauri, diventando i più comuni fra gli animali di maggiori dimensioni, sia erbivori che carnivori, in un ecosistema che diventa più complesso di prima (Brocklehurst et al 2017).

La differenziazione della colonna vertebrale presacrale
in terapsidi fossili e in rettili e mammiferi viventi
ripresa da Jones et al, 2018

LA DIFFERENZIAZIONE NELLA COLONNA VERTEBRALE. Il primo dei lavori di cui parlo si occupa della colonna vertebrale, nella parte al di sopra della zona sacrale (Jones et al, 2018), che nei mammiferi mostra a seconda della zona anatomica delle morfologie diverse, per esempio fra la regione toracica e quella lombare. La transizione da una colonna presacrale "non regionalizzata" a una "regionalizzata" è un passo importante nell'evoluzione dei mammiferi ed è stata collegata all'origine di andature specializzate e al miglioramento della respirazione. In tutto ciò è probabile che un ruolo importante lo abbia giocato la maggiore mobilità delle spalle, che potrebbe avere non poco influenzato l’evoluzione del bacino. 

Nei rettili generalmente questa zona è più uniforme.

I ricercatori hanno esaminato le colonne vertebrali presacrale di 16 sinapsidi non mammiferi eccezionalmente conservati (inclusi pelicosauri, terapsidi basali e cinodonti), un gruppo di diapsidi paleozoici estinti e una vasta gamma di salamandre, rettili e mammiferi esistenti. Usando i dati morfometrici, hanno quantificato i modelli di regionalizzazione ed eterogeneità della colonna vertebrale  e confrontato la loro evoluzione per chiarire quando e come si è verificata la differenziazione della colonna vertebrale nei sinapsidi. 

Come era prevedibile nella maggior parte dei rettili e nei mammiferi monotremi la colonna vertebrale presenta 4 regioni, mentre in marsupiali e placentati ne presenta 5. 

la figura qui accanto confronta anfibi e diapsidi esistenti con alcuni sinapsidi permo – triassici e i loro discendenti mammiferi esistenti. Si vede che:

• gli anfibi attuali, ad esempio le salamandre, hanno 2 sole regioni presacrali, torace e collo (come quelli fossili, non compresi nella tabella), per cui in questo gruppo non c’è stato un aumento della regionalizzazione della colonna vertebrale pre-sacrale da quando si è differenziato il collo nei primi tetrapodi 
• l’aumento della regionalizzazione invece è una caratteristica comune negli amnioti,  indipendentemente in sinapsidi e diapsidi: gli amnioti basali, come gli anfibi, avevano anch’essi due sole regioni nelle vertebre pre-sacrali e se nei sinapsidi la differenziazione avviene a livello della schiena, nei anapsidi riguarda invece il collo
• nei diapsidi attuali (rettili) la regionalizzazione, sia pure maggiore che nei non-amnioti anfibi, non è molto spinta, tranne che nei varani 
• nei sinapsidi i pelicosauri hanno ancora solo 2 regioni presacrali e l’aumento della regionalizzaizone inizia dai terapsidi basali
• fra i mammiferi, i monotremi hanno una regionalizzazione minore di marsupiali e placentati
• nelle forme attuali ci sono casi isolati di bassa regionalizzazione, che quindi talvolta si è nuovamente ridotta nel tempo

Nella immagine, presa anche essa da Jones et al, 2018, si vede come la differenziazione
proceda nella schiena nei sinapsidi, mentre nei diapsidi riguarda il collo 

nei 3 crani di mammiferi molto diversi fra loro è
visibile il processo angolare della mandibola,
mentre la mandibola dei rettili è dritta

EVOLUZIONE DELLA MANDIBOLA MAMMALIANA E DELL’ORECCHIO INTERNO. Un altra questione interessante è quella della mandibola, la cui evoluzione rappresenta una delle più importanti innovazioni nella storia dei vertebrati, al passaggio fra i terapsidi più mammaliani, cinodonti, e i mammiferi:

• l'osso che ospitava i denti inferiori si è ingrandito rispetto agli elementi postdenari, trasformando la mandibola a sette ossa dei cinodonti in un osso unico e massiccio;
• alcuni elementi post-dentari sono stati integrati nell'orecchio medio e interno, migliorandone le prestazioni 
• si è formata una articolazione secondaria delle mascelle 
• la modifica della mascella è avvenuta indipendentemente, e in modo differente, in diversi gruppi di cinodonti e anche in tempi relativamente recenti visto che la mascella dell’ornitorinco non ha il processo angolare, la caratteristica curvatura di quella dei placentati e della maggior parte dei marsupiali (fra questi ultimi alcune forme che ne ne sono prive l’hanno successivamente persa durante l’evoluzione)

Questa evoluzione è ben documentata nei fossili, ma fino ad oggi c’è stato un paradosso: come potevano le ossa dell'articolazione mandibolare ancestrale funzionare sia come cerniera articolare per la masticazione che come orecchio? Di fatto molti lavori avevano evidenziato questo problema da parecchio tempo (ad esempio Bramble, 1978).

Lautenschlager et al (2018) hanno creato delle simulazioni al computer sui crani di diversi esemplari di cinodonti vicini ai mammiferi. È stato visto che il rapporto fra lunghezza della mascella da una parte e le sue prestazioni dall’altra (sforzi di trazione e compressione assoluti dell'articolazione mandibolare e forza del morso) non è lineare; insomma… nelle fauci le prestazoni diminuiscono meno delle dimensioni. Quindi la miniaturizzazione dell’animale ha fornito delle condizioni ideali per l'evoluzione dell'articolazione mascellare dei mammiferi, seguita dall'integrazione delle ossa postdentarie nell'orecchio medio.

Il quoziente di encefalizzazione in Cinodonti, mammiferi
basali (Mammaliformes), monotremi (prototheria).
marsupiali (metatheria) e placentati (eutheria)
da Kishida 2017 

PROLE E CERVELLO. Un terzo lavoro dimostra che due caratteristiche importanti dei mammiferi, basso numero di piccoli e espansione del cervello, non erano possedute da parecchi cinodonti. Nell’Arizona i sedimenti fluviali della formazione di Kayenta hanno fornito una grande quantità di nidiacei ben conservati del cinodonte Kayentatherium wellesi (segnalato nella figura della regionalizzazione della colonna vertebrale) con uno scheletro di un adulto che li ricopriva. La nidiata, evidentemente sepolto da una piena improvvisa, era composto da almeno 38 individui, un numero ben superiore a quello documentato nei mammiferi esistenti (Hoffman e Rowe al, 2018). Questa scoperta conferma che la produzione di una prole numerosa rappresenta la condizione ancestrale per gli amnioti, e inoltre fornisce un vincolo temporale per la riduzione del numero dei nati nella linea che ha portato ai mammiferi. 

Un altro aspetto interessante è nella morfologia dei piccoli: la forma del loro cranio è nel complesso simile a quella degli adulti, senza allungamento allometrico del viso tipico dello sviluppo fetale dei mammiferi. Lo svluppo maggiore del cervello è un tratto tipico dei primi mammiferi: nel genere Morganucodon, un mammaliforme basale – anzi “basalissimo”… –  aveva un indice di encefalizzazione molto più alto dei cinodonti (0.32 – praticamente il doppio) (Kishida, 2017).  Le uniche allometrie positive dei piccoli di Kayenatherium sono associate alle ossa che supportano la muscolatura masticatoria. Siamo già nel Sinemuriano, quindi nel Giurassico inferiore, quando esistevano già mammaliformi con caratteristiche più avanzate come Hadrocodium wui (Luo et al, 2001), con un indice di encefalizzazione di 0,49, superiore persino a quello di alcuni placentati odierni.

Quindi la divergenza fra gli antenati di Kayentatherium e quelli dei mammiferi è avvenuta prima della riduzione del numero della prole e della espansione del cervello che ha riorganizzato l'architettura cranica alla base di Mammaliaformes.

C'è l'ipotesi che il cervello si sia ingrandito per la necessità di migliorare l’olfatto dettata dalle abitudini notturne (e infatti in Morganucodon il bulbo olfattivo è molto grande), però è probabile che già molti pelicosauri avessero abitudini notturne 100 milioni di anni prima (Angielczyk e Schmitz 2014) e questo mette n pò in discussione questa idea

Angielczyk e Schmitz 2014 Nocturnality in synapsids predates
 the origin of mammals by over 100 million years. Proc. R. Soc. B 281: 20141642. http://dx.doi.org/10.1098/rspb.2014.1642 
Bramble, 1978 Origin of the mammalian feeding complex: models and mechanisms. Paleobiology 4, 271–301 (1978)
Brocklehurst et al 2013 The early evolution of synapsids, and the influence of sampling on their fossil record  Paleobiology, 39(3),. 470–490 
Brocklehurst et al 2017 Olson’s Extinction and the latitudinal biodiversity gradient of tetrapods in the Permian. Proc. R. Soc. B 284: 20170231. 
Hoffman e Rowe  2018 Jurassic stem-mammal perinates and the origin of mammalian reproduction and growth Nature 561, 104-10 8   
Kishida 2017   Evolution of the Mammalian Brain with a Focus on the Whale Olfactory Bulb in Shigeno et al (eds) Brain Evolution by Design - From Neural Origin to Cognitive Architecture Spinger 
Jones et al 2018 Fossils reveal the complex evolutionary history of the mammalian regionalized spine Science 361, 1249–1252 
Lautenschlager et al 2018 The role of miniaturization in the evolution of the  mammalian jaw and middle ear Nature, in press
Luo et al, 2001 A New Mammaliaform from the Early Jurassic and Evolution of Mammalian Characteristics Science, 292, 1535-1538
McGhee et al 2012 Ecological ranking of Phanerozoic biodiversity crises: The Serpukhovian (early Carboniferous) crisis had a greater ecological impact than the end-Ordovician Geology 40, 147-150
Smithson et al 2012 Earliest Carboniferous tetrapod and arthropod faunas from Scotland populate Romer’s Gap PNAS 109/12, 4532-4537